Hun debuterte ved Stavanger Teater i 1918 som Grete i Peter Egges stykke Faddergaven. Senere kom hun til Chat Noir, hvor hun bemerket seg som gatepiken Gusti i Flammen. Til Nationaltheatret kom hun i 1928, og her skulle hun bli i 40 år. På landets hovedscene spilte hun godt over 120 roller som varierte i størrelse fra Solveig i Peer Gynt til Heks 1 i Macbeth. Mot slutten av karrieren fikk hun æren av å bli instruert av Ingmar Bergman, da han i 1967 satte opp Pirandellos Seks personer søker en forfatter. Hennes avskjedsrolle var Fru Hedberg i Rasmus på loffen høsten 1968.

Aagot Børseth var også en mye brukt skuespiller i Radioteatrets hørespill. Hun filmdebuterte i 1921 (Felix), og deltok i rekke norske filmer. Av de mest kjente er Sønner av Norge, Selkvinnen og Støv på hjernen. Som 76-åring, i 1975, var hun med i sin siste innspilling; Fru Inger til Østråt.

Aagot Børseth var gift med Henrik Børseth, som også var skuespiller ved Nationaltheatret.